The distribution of mangrove bacteria in intertidal surface sediments of the Beilun estuary
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摘要:
以16S rRNA基因为分子标记，通过高通量测序方法分析了广西北仑河口高、中和低3个潮间带中红树林沉积物微生物群落结构。结果表明：北仑河口潮间带红树林沉积物中微生物多样性丰富，微生物Shannon指数变化范围在10.2~10.4之间。潮间带红树林微生物优势类群为Proteobacteria，Chloroflexi，Bacteroidetes，Planctomycetes和Acidobacteria。OTUs的维恩图表明3个潮间带中红树林微生物组成相似性较高。然而，热图和三相图分析发现潮间带的微生物种属特异性具有差异。高通量测序还发现北仑河口红树林中存在一些微生物参与有机物污染物降解和碳氮等元素循环。
Abstract:The mangrove bacterial composition in three intertidal zones (low, mid, high) of Beilun estuary, China was investigated by high throughput DNA pyrosequencing of the 16S rRNA gene. The results demonstrated that bacterial communities in mangrove sediments of Beilun estuary were highly diverse. Shannon index of microbial diversity from the different intertidal zones ranged from 10.2 to 10.4. Phylogenetic analysis showed that bacterial communities from mangrove sediments were dominated by Proteobacteria, followed by Chloroflexi, Bacteroidetes, Planctomycetes and Acidobacteria. Venn diagram of OTUs distribution suggested that bacterial composition from the different intertidal zones displayed a high similarity. However, heat map and ternary plot demonstrated that each intertidal zone was inhabited by specia l dominant bacterial groups. Pyrosequencing also indicated that some potential bacteria from mangrove played an important role in organic pollutant transformation and biogeochemical transformation.
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Keywords:
- mangrove /
- the intertidal zones /
- sediment /
- bacterial community /
- pyrosequencing
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红树林是以红树植物为主体的常绿灌木或乔木组成的潮滩湿地木本植物群落；分布于热带或亚热带潮间带，其对维持生物多样性、净化环境、固岸护堤和平衡河口生态系统起重要作用[1-2]。红树林由于处于海洋、陆地和大气的动态交界面，遭受海水周期性浸淹，造就了红树林的结构与功能上具有既不同于陆地生态系统，也不同于海洋生态系统的特性，是海滩上特有的森林类型。正是红树林这种独特的生境结构，使其成为世界上最高生产力的生态系统之一，并与珊瑚礁、盐沼、上升流生态系统被认为是生产力水平最高的四大海洋生态系统[3-5]。
潮间带受潮汐的周期性影响，造成该区域中盐度和营养盐等的高度差异性[6]。潮间带生物分布亦具有一定的空间异质性，王宝强等[7]发现洋山港潮间带中大型底栖生物的分布与潮区及潮位高度具有相关性，不同潮间带的底栖生物种类有所不同。红树植物在潮间带亦有明显的分带现象[8]。微生物作为生态系统不可或缺的组成部分，在推动红树林生态系统物质循环和能量流动过程中发挥重要作用。细菌是红树林沉积物微生物最主要类群，其次为真菌；细菌和真菌能共占微生物资源总数的91%，但细菌的生物量要远高于真菌[9]。此外，随着对红树林沉积物微生物的不断挖掘，发现红树生态系统中存在功能丰富和种类众多的固氮菌、溶磷菌、硫酸盐还原菌、光合厌氧菌和甲烷细菌等[5]。已有研究表明，红树植物种类能影响潮间带沉积物中微生物群落分布[10-11]。然而，目前关于北仑河口不同潮间带中红树林沉积物微生物的分布规律还有待深入分析，不同潮间带红树林中的功能微生物群落还需进一步探讨。
本研究通过高通量测序方法探讨了北仑河口红树林沉积物微生物在潮间带的分布差异，同时分析了红树林沉积物微生物的功能类群，为阐明红树林微生物分布规律和探究红树林潮间带沉积物中微生物发挥的生态功能提供基础数据。
1 材料与方法
1.1 研究区域和样品采集
于2015年8月在广西北仑河口保护区的石角沿近岸红树林分布，采集了高潮带、中潮带和低潮带的表层沉积物(站位分布见图 1)。每个潮区分别采集3处沉积物，然后将各潮间带样品分别混合后，装入无菌的封口袋后，置于-20℃冷冻保存。
1.2 宏基因组DNA提取与PCR扩增
取1.0 g采集的沉积物按照PowerSoil®DNA Isolation Kit试剂盒(MOBIO，USA)操作方法提取沉积物宏基因组DNA；然后，以提取的沉积物宏基因组DNA为模板，针对微生物16S rRNA基因(V4~V5区)采用引物515F(5’-GTGCCAGCAGCCGCGGTAA\3’)和引物907R(5’-CCGTCAATTCCTTTGAGTTT-3’)进行PCR扩增[12]。
1.3 高通量测序数据分析
PCR扩增产物经建库检测，将合格的文库在IlluminaHiSeq平台进行高通量测序。样品下机测序序列截去Barcode和引物序列后，使用FLASH[13]对样品中的Reads进行拼接，得到原始Tags数据(Raw Tags)；拼接得到的Raw Tags经过严格的过滤处理[14]得到高质量的Tags数据(Clean Tags)。Clean Tags按照Qiime[15]的Tags质量控制流程进行筛选后，进一步进行去除嵌合体序列(http://www.drive5.com/usearch/manual/chimera_formation.html)的处理，最后将得到的Tags序列通过UCHIME Algorithm(http://www.drive5.com/usearch/manual/uchime_algo.html)[16]与数据库Gold database(http://drive5.com/uchime/uchime_download.html)去除其中的嵌合体序列[17]，得到最终的Effective Tags。
Effective Tags利用Uparse[18]在97%水平上进行操作分类单元(Operational taxonomic unit，OTU)聚类分析。选取代表性OTUs序列，用RDP Classifier方法与GreenGene数据库(http://greengenes.lbl.gov/cgi-bin/nph-index.cgi)[19]进行物种系统进化注释分析。各样品的Shannon指数和覆盖度(Coverage)使用Qiime软件[15]计算。使用R软件(Version 2.15.3)进行Heatmap图分析。将各样品中OTUs(>10 sequences)通过Origin 2015软件进行三相图分析潮间带中微生物群落组成。
2 结果与讨论
2.1 测序结果
红树林高、中和低3个潮间带沉积物中微生物通过IlluminaHiSeq高通量测序分别获得61663~79081条原始Tags以及52197~68687条有效Tags；各样品文库间的序列有效率均较高。3个文库间的覆盖度超过95%，这表明测序数量深度亦已足够(表 1)。各样品的OTUs数量变化范围在4598~5020之间，中潮带的样品中的OTUs数量相对最高。3个潮带间微生物Shannon指数均较高，但变化范围较小。Jiang等[20]通过Illumina高通量测序发现在香港米埔红树林沉积物中微生物Shannon指数约为7.4。Basak等[21]通过454高通量测序发现在印度Sundarbans红树林沉积物中微生物Shannon指数变化范围在5.9~8.1之间。Loganathachetti等[22]的研究表明红树植物Avicennia marina根际的微生物Shannon指数变化范围5.0~6.0之间。因此，相比而言，北仑河口红树林中微生物多样性较高。
表 1 红树林潮间带沉积物中微生物测序信息与多样性分析Tab. 1 Sequencing information and diversity estimates for sediment bacteria in the intertidal zones from mangrove ecosystem
2.2 微生物类群组成分析
从门的分类水平上潮间带红树林沉积物微生物有5大类主要类群，分别为变形菌门(Proteobacteria)、绿弯菌门(Chloroflexi)、拟杆菌门(Bacteroidetes)、浮霉菌门(Planctomycetesa)和酸杆菌门(Acidobacteria)，该5类群微生物占到相应样品总类群的80.0%以上(图 2)。同时，隶属于古菌(Archaea)的广古菌门(Euryarchaeota)和泉古菌门(Crenarchaeota)也在各样品中有所发现，但其相对丰度均较低。其中，各样品中Proteobacteria的相对丰度最高，变化范围在53.6%~58.8%。以此同时，在Proteobacteria中，各样品以Deltaproteobacteria(27.4%~32.2%)居多，其次为Gammaproteobacteria(16.9%~22.6%)，而Alphaproteobacteria(4.2%~4.4%)和Betaproteobacteria(1.0%~2.1%)相对较少(图 2)。
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图 2 门和Proteobacteria纲分类水平下的细菌类群丰度分析Fig. 2 Relative abundance of the dominant bacterial phyla and proteobacterial classes identified through pyrosequencing然而，通过高通量测序方法发现不同地区红树林沉积物中的微生物组成有所差别。香港米埔红树林沉积物中微生物主要类群为Proteobacteria，Planctomycetes，Chloroflexi，Acidobacteria和Firmicutes[20]。深圳福田红树林沉积物中的微生物主要类群为Chloroflexi，Proteobacteria，Firmicutes，Bacteroidetes和Planctomycetes[23]。巴西圣保罗红树林区沉积物中微生物主要类群为Proteobacteria，Bacteroidetes，Firmicutes，Actinobacteria和Chloroflexi[24]。印度Sundarbans红树林沉积物中微生物主要类群为Proteobacteria，Acidobacteria，Bacteroidetes，Planctomycetes和Actinobacteria[21]。
将3个潮间带样品进行OTU韦恩图分析发现，高、中、低3个潮带的微生物总OTUs数分别为4630个、5020个和4598个；其中，有2665个OTUs在该3个潮带均有出现。3个站点共有的OTUs(2665个)占高、中、低3个潮带中总OTUs的比例分别达到57.6%、53.1%和58.0%(图 3)。高、中、低3个潮带各自特有的OTUs数量分别为943个、940个和700个，其分别占相应样品总OTUs的比例为20.4%、18.7%和15.2%(图 3)。可见，北仑河口红树林不同潮间带沉积物中的微生物组成具有一定的相似性。
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图 3 红树林潮间带微生物组成的韦恩图Fig. 3 Venn diagram of bacterial composition in the intertidal zones from mangrove ecosystem2.3 潮间带微生物的种属特异性
根据所有样品微生物在属水平的物种注释及相对丰度信息，选取相对丰度排名前30属的微生物，根据其在每个样品中的相对丰度信息，从物种和样品两个层面进行聚类，绘制成热图。根据热图结果表明，不同潮间带间红树林沉积物中存在相对优势菌群(图 4)。比较分析结果发现，高潮带中相对优势菌群有：Nitrospira，Fluviicola，Desulfocapsa，Arcobacter，Marinomonas，Dechloromonas，Vibrio，Desulfobulbus，Bacteriovorax和Sulfurimonas；中潮带的相对优势菌群为：Desulfococcus，LCP-26，Lutimonas和Fusibacter；低潮带的相对优势菌群为：Flavobacterium，Plesiocystis，Robiginitalea，Nitrospina和HTCC。在上述微生物中，部分微生物种群具有特定生理生态特性：Nitrospira是参与硝化作用的重要微生物类群[25]；Arcobacter是人体和动物的致病菌[26]；Desulfococcus则是硫酸盐还原菌中主要类群之一[6]；Flavobacterium是水体鱼类的病原菌[27]。此外，还发现一些分类和功能有待确定的微生物种类如LCP-26和HTCC等。因此，红树林潮间带沉积物中的微生物资源还有待进一步挖掘。
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图 4 热图分析潮间带沉积物中前30属微生物组成Fig. 4 Heat map showing bacterial composition (top 30 Genus) in the intertidal zones通过三相图分析表明各潮间带具有特定的优势OTUs(图 5)。高潮带具有的优势OTUs为OTUs(58，79，124，153，184，538和1382)，中潮带的优势OTUs为OTUs(11，918)，低潮带的优势OTUs为OTUs(49，113，166和342)(图 5)。将3个潮间带中特定的优势OTUs通过NCBI的BLAST功能进行分析发现，这些OTUs序列与海洋近岸水体、河口和红树林等生境中的非可培养细菌序列相似，并且相似度值在94%~100%之间。此外，部分相似菌在有机物污染物转化(OTUs 166和184)和碳氮等元素循环(OTUs 49，124和1382)中发挥重要作用。
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图 5 三相图分析潮间带微生物的OTUs(≥10 reads)组成Fig. 5 Ternary plots showing the ratios of the OTUs (≥10 reads) about bacteria in the intertidal zones高、中和低3个潮间带存在微生物种属特异性差异。高潮带中微生物特异性种属种类相对较多，其次为低潮带，而中潮带最少(图 4和图 5)。“边缘效应”可能是造成这一现象的重要影响因素，高潮带与陆地相对距离较近，而低潮带更靠近海洋。有研究表明盐度是影响河口微生物分布的关键因素。Liu等[28]分析发现九龙江的微生物群落主要盐度、磷酸盐和氮浓度影响。Hou等[29]对长江口沉积物厌氧氨氧化细菌的研究发现随盐度递增的变化，其优势类群从“CandidatusBrocadia”转变到“Candidatus Scalindua”，且在高盐度环境中只有“CandidatusScalindua”存在；盐度是影响长江口区厌氧氨氧化菌分布的最主要因素。而且，中潮带中的OTUs(11和918)的相似序列来源均为红树林沉积物(表 2)，这表明红树林区可能存在特定的微生物种群。红树林独特的生境的必然会造就独特而丰富的微生物种类[30]。Gomes等[31]研究表明红树根际微生物受红树植物种类(Avicennia chaueriana和Laguncularia racemosa)选择的影响，具有“植物-微生物”的种属特异性。
表 2 BLAST序列比对分析潮间带红树林沉积物中特定OTUsTab. 2 Taxonomic assignment of partial OTUs obtained from the intertidal zones and their closely related sequence identified using BLAST research
3 结论
(1) 北仑河口高、中和低3个潮间带红树林中微生物多样性较高，该3个潮间带微生物Shannon指数变化范围在10.2~10.4之间。
(2) 不同地区红树林沉积物中的微生物组成有所差别。北仑河口红树林沉积物中微生物的5大类主要类群，分别为变形菌门(Proteobacteria)、绿弯菌门(Chloroflexi)、拟杆菌门(Bacteroidetes)、浮霉菌门(Planctomycetesa)和酸杆菌门(Acidobacteria)。
(3) 北仑河口不同潮间带红树林沉积物中存在微生物种属特异性差异。高潮带中微生物特异性种属种类相对较多，其次为低潮带，而中潮带最少。潮间带的生境环境变化可能是造成上述现象的重要原因。
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图 2 门和Proteobacteria纲分类水平下的细菌类群丰度分析
Fig. 2. Relative abundance of the dominant bacterial phyla and proteobacterial classes identified through pyrosequencing
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图 3 红树林潮间带微生物组成的韦恩图
Fig. 3. Venn diagram of bacterial composition in the intertidal zones from mangrove ecosystem
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图 4 热图分析潮间带沉积物中前30属微生物组成
Fig. 4. Heat map showing bacterial composition (top 30 Genus) in the intertidal zones
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图 5 三相图分析潮间带微生物的OTUs(≥10 reads)组成
Fig. 5. Ternary plots showing the ratios of the OTUs (≥10 reads) about bacteria in the intertidal zones
表 1 红树林潮间带沉积物中微生物测序信息与多样性分析
Tab. 1 Sequencing information and diversity estimates for sediment bacteria in the intertidal zones from mangrove ecosystem
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表 2 BLAST序列比对分析潮间带红树林沉积物中特定OTUs
Tab. 2 Taxonomic assignment of partial OTUs obtained from the intertidal zones and their closely related sequence identified using BLAST research
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